Die New Yorker Opern-Gesellschaft wurde 1943 gegründet. Erster Direktor war Laszlo Halasz. Die New York City Opera will durch günstige Eintrittspreise Opernbesuche für breitere Bevölkerungsschichten ermöglichen. Weitere Prinzipien sind Nachwuchsförderung und die Förderung US-amerikanischer Komponisten und Künstler.
Von 1966 bis 2011 fanden die Aufführungen im "David H. Koch Theater" ("New York State Theater") am Lincoln Center statt. Seitdem werden wechselnde Spielorte genutzt.